Z pomocą przyszedł mu autorytet intelektualny tamtych czasów – biskup Hippony Augustyn (późniejszy święty), który napisał z tego powodu jedną ze swych najważniejszych ksiąg „O państwie Bożym”. Tłumaczył w niej najazd Wizygotów jako karę za grzechy pogan i niemoralny tryb życia samych chrześcijan. Ale i on nie był w stanie uśmierzyć u mieszkańców Wiecznego Miasta bojaźni przed kolejnymi najazdami coraz bardziej zuchwałych plemion germańskich. Sytuacja ta nie tylko nie osłabiła autorytetu Innocentego I, ale wręcz go wzmocniła. Ci, którzy pozostali w mieście, poszukiwali pomocy w modlitwach i wzywaniu opieki nowego, chrześcijańskiego Boga, a często też poprzez świątobliwe donacje i wsparcie dla Kościoła zabezpieczali swój pośmiertny byt, wierząc, że pomogą im one w uplasowaniu się na korzystniejszym miejscu w zaświatach. To dzięki tym donacjom powstawać zaczęły kościoły parafialne w centrum miasta. W czasie pontyfikatu Innocentego I Rzym wzbogacił się w ten sposób o kolejne świątynie i kolejnych świętych.  Jeszcze przed 410 rokiem konsekrowany został kościół San Marcello, ukończono kościół Santa Pudenziana ze wspaniałymi mozaikami i najprawdopodobniej w tym czasie miała też miejsce konsekracja kościoła San Clemente. Ambicją papieża było wprowadzenie do miasta kultu świętych męczenników innych prowincji, czyli poszerzenie ich grona o tych, którzy zginęli za wiarę również poza granicami Wiecznego Miasta. Pragnął on w ten sposób zaakcentować uniwersalizm Rzymu jako centrum pamięci i centrum religijne wszystkich katolików. Przykładem może być sprowadzenie do miasta kultu dwóch lombardzkich świętych – Protazego i Gerwazego, i nadanie ich imion nowo powstałemu kościołowi na Eskwilinie (późniejszy San Vitale). Podobnie przywędrował do Rzymu, z okolic Akwilei, święty Chryzostom, stając się patronem ufundowanego w czasie pontyfikatu Innocentego I kościoła San Crisogono na Zatybrzu (Trastevere). Miasto, wzbogacone o niedawno powstałą bazylikę memoratywną poświęconą św. Pawłowi (San Paolo fuori le mura), mogło się więc poszczycić znaczącymi świątyniami i dwoma głównymi świętymi patronami (Piotr i Paweł). Wiara w ich cudowną moc i wstawiennictwo zaczęła przyciągać do Rzymu rzesze pielgrzymów i okazała się silniejsza niż ta w coraz bardziej wypieranych, choć wciąż jeszcze niewypartych, bogów pogańskich. Podobna sytuacja zaistniała w sferze obyczajowości. Mocno zakorzenione w rzymskiej świadomości rytuały pogańskie, jak choćby libacje pogrzebowe, zabawy weselne czy barwne pochody (luperkalia), stopniowo były wypierane bądź asymilowane, a w ich miejsce ustanawiano święta kościelne. A krwawe rozrywki rzymian? Powoli, acz z oporem również one były wypierane. Tak stało się z walkami gladiatorów. To przypadek zadecydował tak naprawdę o ich zaniechaniu po śmierci greckiego mnicha o imieniu Telemachiusz. Według starożytnej opowieści rzucił się on na walczących gladiatorów, aby dać wyraz swemu sprzeciwowi dla tego typu barbarzyńskich igrzysk, co do tego stopnia nie spodobało się widowni, że zaczęła rzucać w niego kamieniami. Cóż za paradoks, możemy powiedzieć, że impulsem do zakończenia zwyczaju gladiatorskich walk była wręcz męczeńska śmierć mnicha ukamienowanego w czasach chrześcijańskich na oczach chrześcijańskiego władcy Honoriusza, który w tym czasie rezydował w mieście nad Tybrem. I to on zaproponował wyniesienie Telemachiusza do grona męczenników i oficjalnie zakazał tego typu rozrywek.

Od czasu pontyfikatu Innocentego I możemy mówić o narodzinach pojęcia „papież” – dostojnika, który już nie tylko dzierżył władzę nad Rzymem jako biskup rzymski, ale którego ambicją była władza nad całym Kościołem. Jako następca św. Piotra, czyli tego, który „był skałą”, na której zbudowano Kościół w Hiszpanii, Galii czy Afryce, uważał, że to on powinien być autorytetem nie tylko duchowym, ale i prawnym w tych rejonach imperium. Od tego czasu im bardziej będą rosnąć ambicje biskupów Rzymu do prymatu nad chrześcijańskim światem, tym bardziej będzie rósł ich dystans do Kościoła i do cesarza Wschodu. Wsparcie Innocentego I dla biskupa konstantynopolskiego Jana Chryzostoma przeciw cesarzowej Eudoksji doprowadziło wręcz do schizmy. Interweniował on też w Afryce, gdzie teorie mnicha Pelagiusza zaczęły cieszyć się zbytnim powodzeniem (pelagianizm), a ostatecznie go ekskomunikował, uważając, że to on jest ostateczną instancją w rozstrzyganiu sporów doktrynalnych.

Papież został pochowany na cmentarzu Poncjana przy via Portuensis, ale kilka wieków później jego szczątki przeniesiono do kościoła San Martino ai Monti.